Dakota Fanning, die deutscher und irischer Abstammung ist, zeigte bereits in ihrer frühesten Kindheit so viel schauspielerisches Talent im Rahmen von Kindertheater-Aufführungen, dass ihren Eltern geraten wurde, sie bei einer Künstleragentur vorzustellen. Die Familie zog nach Los Angeles, wo die Fünfjährige prompt Engagements für einen Werbespot sowie für Auftritte in verschiedenen Fernsehserien wie Ally McBeal, ER und CSI: Den Tätern auf der Spur (Las Vegas) erhielt. 2001 schaffte sie ihren Durchbruch mit einer Hauptrolle in dem Drama Ich bin Sam an der Seite von Filmpartnern wie Sean Penn und Michelle Pfeiffer. Dakota Fanning wurde für ihre Leistung als bis dahin jüngste Darstellerin für einen Screen Actors Guild Award nominiert.

Das volle Ausmaß ihres Talents kam jedoch 2002 in der von Steven Spielberg produzierten Science Fiction-Serie Taken zum Vorschein, in der sie in allen zehn Folgen eine tragende Rolle als Erzählerin und in der zweiten Hälfte auch als Darstellerin hatte. Ihre nicht nur für ein Kind außergewöhnliche mimische und stimmliche Ausdruckskraft, die sie einsetzen konnte, ohne altklug zu wirken, machten sie zu einem der gefragtesten Kinderstars von Hollywood.

2004 übernahm sie in Tony Scotts Actionfilm Mann unter Feuer die Hauptrolle neben Denzel Washington, der ihren Bodyguard spielte. 2005 lieferte sie sich in dem psychologischen Thriller mit Gruselelementen Hide and Seek, der praktisch ein Zwei-Personen-Stück war, ein anspruchsvolles schauspielerisches Duell mit Robert De Niro (als ihr Vater). Im gleichen Jahr kämpfte sie sich an der Seite ihres Film-Vaters Tom Cruise durch den apokalyptischen Blockbuster Krieg der Welten und spielte mit Kurt Russell in dem familienfreundlicheren Pferdesportfilm Dreamer – Ein Traum wird wahr.

Neben Auftritten als Darstellerin ist Dakota Fanning als Synchronsprecherin für Animationsfilme tätig, so in der Fortsetzung der Disney-Produktion Lilo & Stitch (2005) und als ältere Schwester Satsuki in der englischsprachigen Fassung (2005) von Mein Nachbar Totoro (1988) des japanischen Regisseurs Miyazaki Hayao, in der Dakotas vier Jahre jüngere Schwester Elle Fanning als Mei zu hören war.

In dem Film Hounddog (2007) spielt Dakota Fanning eine brutale Vergewaltigungsszene, weswegen es nicht nur in den USA herbe Kritik regnete. Vor allem ihre Eltern, die das Einverständnis zu den Dreharbeiten gaben, wurden stark kritisiert. Die junge Schauspielerin selbst verstand die Aufregung jedoch nicht und sagte: „Die Leute sollten ihre Kinder auf die Welt da draußen vorbereiten, da ist nicht alles rosig!“ und „Es ist nicht wirklich geschehen, man nennt es Film!“

Dakota Fanning übernimmt die Rolle der Volturi-Vampirin Jane in „New Moon“, der Fortsetzung der Kinoverfilmung zu „Biss zum Morgengrauen“.